Autor: Jairo Pérez-Torres

Jairo Pérez Torres

Dietary variation and reproductive status of Mormoops megalophylla (Chiroptera: Mormoopidae) in a cave of Northeastern Andes from Colombia

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Dietary studies of insectivorous bats are critical for a comprehensive analysis of their ecological role in pest control. Several factors including seasonality, reproductive status and sex may influence dietary specialization. However, data on insectivorous bat diet are scarce, especially in Mormoopidae family. Here, we analyzed the dietary variation of Mormoops megalophylla (Peters, 1864) between sexes, reproductive states and climatic seasons in Macaregua cave, located in Northeastern Andes of Colombia. We collected fecal samples and vaginal smears from 377 individuals. We assess differences between sexes in the frequency of insect consumption and we estimate dietary breadth in reproductive and non-reproductive bats. Mormoops megalophylla has a highly specialized diet, selecting primarily for Lepidoptera insects. There were no differences between sexes, but wider dietary breadth was found in reproductive bats in comparison to non-reproductive bats. Probably, the specialization on Lepidoptera insects is explained by the high amounts of caloric energy that these insects can offer. It was remarkable the upward trend in Lepidoptera consumption from reproductive bats during the wet season, when moths are available. By contrast, non-reproductive bats increased Lepidoptera consumption in the dry season, possibly to prepare for the next reproductive events. The analysis of diet over time suggests variations between climatic seasons and reproductive states; that is, when bats are reproductively active, they increase the amount of Lepidoptera consumption in the wet season to supply their energy requirements during reproduction. These results provide key information about the ecology of M. megalophylla in the northern part of its South American distribution.

Variación en la dieta y estado reproductivo de Mormoops megalophylla (Chiroptera: Mormoopidae) en una cueva del noreste de los Andes de Colombia. Los estudios de dieta en murciélagos insectívoros son fundamentales para un análisis exhaustivo de su papel en el control de plagas. Varios factores como la estacionalidad, el estado reproductivo y el sexo, pueden incidir en la especialización de la dieta. Sin embargo, información sobre la dieta en murciélagos insectívoros es escasa, especialmente en la familia Mormoopidae. Analizamos la variación en la dieta de Mormoops megalophylla (Peters, 1864) entre sexos, estados reproductivos y estaciones climáticas en la cueva Macaregua, en los Andes nororientales colombianos. Recolectamos muestras fecales y citologías vaginales de 377 individuos. Evaluamos las diferencias entre sexos en la frecuencia del consumo de insectos y estimamos la amplitud de dieta en murciélagos reproductivos y no reproductivos. Mormoops megalophylla presenta una dieta especializada en lepidópteros. No hubo diferencias entre sexos, pero hubo mayor amplitud de dieta en murciélagos reproductivos en comparación con los no reproductivos. La especialización en lepidópteros se puede explicar por las altas cantidades de energía que proveen estos insectos. Fue notable el incremento en el consumo de lepidópteros en murciélagos reproductivos durante la estación húmeda, que es cuando hay más polillas. Contrariamente, murciélagos no reproductivos aumentaron el consumo de lepidópteros en la estación seca, como preparación para futuros eventos reproductivos. El análisis de la dieta en el tiempo sugiere variaciones entre estaciones climáticas y estados reproductivos; individuos reproductivos consumen más lepidópteros en época húmeda supliendo sus requerimientos energéticos durante la reproducción. Estos resultados proporcionan información clave de la ecología de M. megalophylla en el norte de su distribución sudamericana.

A new device for capturing social bats in caves

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The most commonly used tools for capturing bats in caves are mist nets and harp traps. However, for behavioral and ecological studies, these methods are not useful when the aim is to selectively capture focal groups or individual bats. Although some tools have been proposed for this, they have limitations with respect to their weight and the logistics of their use. We present the design of a new device called a “cone trap” that allows targeted captures of specific groups (harems, groups of males and females, nurseries and solitary individuals) of bats in caves.

Un nuevo dispositivo para capturar murciélagos sociales en cuevas. Las herramientas más utilizadas para capturar murciélagos en cuevas son las redes de niebla y las trampas arpa. Sin embargo, para estudios de comportamiento y ecología estos métodos no permiten capturar grupos focales de manera selectiva. Se han propuesto algunas herramientas para capturar grupos de individuos; sin embargo estos tienen limitaciones por su peso y por la logística en su uso. Presentamos el diseño de un nuevo dispositivo que denominamos trampa de cono, que permite capturar de manera dirigida grupos específicos (harenes, grupos de machos y hembras, guarderías, e individuos solitarios) de murciélagos en cuevas.

Variation of vaginal cytology, progesterone and estradiol metabolites in Seba’s short-tailed fruit bat during the estrous cycle and gestation

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Although analyzing reproductive hormones provides insight into reproduction, reproductive endocrinology remains understudied in most free-ranging organisms due to difficulties obtaining and preserving biological samples. This study examined differences in fecal hormone (progesterone and estradiol) metabolites at different reproductive stages and determined the probability that a female bat (Seba’s short-tailed fruit bats, Carollia perspicillata) was in metestrus or pregnancy by relating vaginal cytology with hormone concentrations. We examined fifty-three females collected throughout the reproductive season for the presence of a conceptus, and an additional fifteen that were lactating. In addition, groups of cells (superficial, intermediate, and parabasal cells) in exfoliate vaginal cytology were quantified for each individual to further characterize stage of reproduction. Progesterone and estradiol concentrations increased from estrus through early pregnancy and then decreased into late pregnancy. From late pregnancy to early lactation progesterone levels continued to decrease whereas estradiol levels increased. Superficial cell proportions were higher during metestrus than during pregnancy and were an effective predictor for these two phases of the reproductive cycle.

Variación de la citología vaginal y los metabolitos de progesterona y estradiol en el murciélago frutero común durante el ciclo estral y la gestación. Aunque el análisis de las hormonas reproductivas provee información precisa acerca de la reproducción, la endocrinología reproductiva sigue siendo aún poco estudiada en la mayoría de la fauna silvestre debido a las dificultades de obtener y conservar muestras biológicas. En este estudio se examinaron las diferencias en los metabolitos de hormonas en materia fecal (progesterona y estradiol) en diferentes etapas reproductivas, y en particular se examinó la probabilidad de que una hembra de murciélago (Carollia perspicillata) esté en metaestro o preñez al correlacionar la citología vaginal con las concentraciones de hormonas reproducivas. Examinamos cincuenta y cinco hembras colectadas a lo largo de la temporada reproductiva con evidencia de embarazo (presencia de un feto), y otros quince murciélagos lactantes. Además, se cuantificaron los grupos de células (células superficiales, intermedias y parabasales) a partir de citologías vaginales de cada individuo para caracterizar su estado reproductivo. Las concentraciones de progesterona y estradiol aumentaron desde el estro hasta el inicio del embarazo, y luego disminuyeron hasta el final del embarazo. Desde la etapa final del embarazo hasta la lactancia temprana los niveles de progesterona continuaron disminuyendo, mientras que los niveles de estradiol aumentaron. Las proporciones de células superficiales fueron más altas durante el metestro que durante el embarazo y permitieron predecir de manera efectiva estas dos fases del ciclo reproductivo.

Vaginal smears: a key source of information on the estrous cycle of Neotropical bats

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The use of vaginal smears for the study of the reproductive patterns of Neotropical bats has not been employed using a standardized protocol. We developed and evaluated a protocol, based on this technique, for the identification of the estrous cycle in an assemblage of bats in the Caribbean region of Colombia. The protocol for vaginal smears in bats was performed in three phases: 1) sampling in the field, 2) staining of vaginal smears, and 3) vaginal cell counts. Vaginal smears were taken and external reproductive characteristics were determined in the field. The results of these two data sets were compared for estimation of estrous status. Significant differences were detected between the proportions of different types of vaginal cells found in the smear samples. Overall, 95% of the females characterized as reproductively inactive based on external traits were found to be reproductively active according to vaginal smear characteristics; the remaining percentage of inactive reproductive cases coincided with the information obtained from vaginal smear technique. The use of the vaginal smear protocol allows the accurate determination and quantification of the reproductive status of individuals and populations of Neotropical bats. We conclude that this protocol offers a standardized method for the collection of individual reproductive status information in Neotropical bats.

Citologías vaginales: una fuente clave de información del ciclo estral en murciélagos neotropicales. El uso de citologías vaginales para el estudio de los fenómenos reproductivos de los murciélagos neotropicales no ha sido implementado bajo un protocolo estandarizado. Evaluamos e implementamos un protocolo de citologías vaginales, con el objetivo de probar su eficacia para la identificación del ciclo estral de un ensamblaje de murciélagos en el Caribe colombiano. El protocolo para realizar citologías vaginales en murciélagos neotropicales se dividió en tres fases: 1) toma de muestras en campo, 2) coloración de citologías vaginales y 3) conteo de células vaginales. La prueba se realizó bajo condiciones de campo, registrando los caracteres externos reproductivos tradicionales, los cuales se confrontaron con los resultados de las citologías vaginales. Se encontraron diferencias significativas entre la proporción de los diferentes tipos de células contadas en las láminas de las citologías vaginales. El 95% de las hembras caracterizadas como inactivas mediante el registro de caracteres externos se encontraban en algún estado reproductivo de acuerdo a las citologías vaginales; el porcentaje restante de hembras caracterizadas como inactivas también presentó inactividad reproductiva según las citologías vaginales. El uso de este nuevo protocolo de caracterización reproductiva permite describir y cuantificar con mayor exactitud la actividad reproductiva, tanto individual como poblacional, de los murciélagos neotropicales. Por otra parte, sugiere una manera de estandarizar la toma de datos reproductivos a futuro.

La dieta de las especies dominantes del ensamblaje de murciélagos frugívoros en un bosque seco tropical (Colombia)

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La frugivoría por murciélagos es uno de los hábitos alimentarios más importantes para los procesos de regeneración de los bosques neotropicales, pero su importancia en un hábitat estará determinada por la variedad de lo que consuman las especies dominantes del ensamblaje de frugívoros. Esto es particularmente importante en ambientes transformados, donde la dispersión de semillas en el borde de los bosques y hacia la matriz está mediada principalmente por murciélagos. En un fragmento de bosque seco tropical del norte de Colombia, inmerso en un sistema de ganadería silvopastoril, se caracterizaron las dietas de Artibeus planirostris, A. lituratus, Uroderma bilobatum y Carollia perspicillata mediante la examinación de muestras fecales. Estas especies representaron más del 80% de la abundancia de individuos en el ensamblaje. Se identificaron 15 morfoespecies de frutos consumidos por los murciélagos, de los cuales seis fueron del género Ficus (Moraceae), dos de Vismia (Hypericacae), uno de Cecropia (Urticaceae), uno de Piper (Piperaceae), y seis morfoespecies no identificadas. Las especies de murciélagos consumieron frutos diferentes. Uroderma bilobatum presentó la mayor amplitud de dieta, seguido por C. perspicillata, A. planirostris y A. lituratus. Carollia perspicillata consumió la mayor variedad de géneros de frutos. Artibeus planirostris presentó la mayor sobreposición de dieta con U. bilobatum y A. lituratus, mientras que entre A. lituratus y C. perspicillata se obtuvo el valor más bajo de sobreposición. Se presentaron sobreposiciones medias y bajas debido al consumo de numerosas especies del género Ficus (género de mayor importancia en la dieta de los murciélagos estudiados).

Diet of dominant frugivorous bat species in a Tropical Dry Forest (Colombia). Bat frugivory is one of the most important feeding habits for the regeneration processes of Neotropical forests. Its importance in the habitat is determined by the variety of the consumption of the dominant species in the frugivorous bat assemblage. This is particularly important in transformed environments, where seed dispersal in the forest edge and through the matrix is mediated mainly by bats. We characterized the diets of Artibeus planirostris, A. lituratus, Uroderma bilobatum and Carollia perspicillata in a dry forest fragment of northern Colombia, through fecal analyses. These species represent more than 80% of the total individuals captured. We identified 15 morphospecies of fruits consumed by bats (six for Ficus, two for Vismia, one for Cecropia, one for Piper and six unknown morphs). Bat species fed on different items in different proportions. Uroderma bilobatum had the widest niche breadth, followed by C. perspicillata, A. planirostris and A. lituratus; C. perspicillata fed with the greater variety of plant genera, and A. planirostris had the largest diet overlap with U. bilobatum and A. lituratus. Diet overlap between A. lituratus and C. perspicillata was the lowest. Medium and low overlaps were present among these bat species due to the consumption of numerous species of the genus Ficus.

Ensamble de murciélagos en un bosque subandino colombiano y análisis sobre la dieta de algunas especies

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Los ensamblajes de murciélagos tropicales se caracterizan por su alta riqueza y la gran diversidad de alimentos que consumen como grupo, siendo aquellos de tierras bajas los más estudiados. Sin embargo ensamblajes en hábitats más amenazados, como lo son los bosques andinos, han recibido menos atención y por ende existen pocos registros y comparaciones sobre la dieta de murciélagos en hábitats montanos. Investigamos la estructura y composición del ensamblaje de murciélagos en un bosque húmedo andino colombiano entre noviembre del 2004 y mayo del 2005 e identificamos la dieta de especies frugívoras. El ensamblaje mostró una alta riqueza (20 especies) y alta diversidad (H’ = 3.24) si se compara con otros estudios en ecosistemas montanos similares. La dieta del género Sturnira y de Carollia brevicauda mostró la estrecha asociación a solanáceas y a Piper, respectivamente, tal como ha sido reportado para otros sitios del Neotrópico. Los stenodermatinos se asociaron a Cecropia telealba y a una especie de Ficus, siendo la primera, junto a Piper aduncum, el recurso alimentario más representativo para el gremio de los frugívoros. Por último, comentamos sobre la distribución de las especies de murciélagos, asociaciones alimentarias, una posible repartición de recursos entre los frugívoros, y la fenología de las plantas consumidas más importantes.

Bat assemblage of a Colombian Subandean forest and dietary analysis of some species. Assemblages of tropical bats are characterized by their high richness and trophic diversity. Most research has focused on lowland forests, while bat assemblages in more threatened habitats, such as Andean forests, have been less studied. Thus, dietary records of, and comparisons among, poorly known montane species are still lacking. We investigated the structure and composition of a bat assemblage in a humid Andean forest in Colombia from November 2004 until May 2005 and recorded the diet of frugivorous species. The assemblage showed high species richness (20 species) and high diversity (H’ = 3.24) if compared to other studies in similar mountain ecosystems. The diet of the genus Sturnira and Carollia brevicauda showed the tight association to species from Solanaceae and Piper, respectively, as it has been found at other sites in the Neotropics. Stenodermatines were associated to Cecropia telealba and a fig species. The former plus Piper aduncum were the most important food source for the frugivorous guild. We comment on species distributions, dietary associations and possible resource partitioning among frugivores, as well as on the phenology of the most important food plants.

Uso de hábitat de carnívoros simpátricos en una zona de bosque seco tropical de Colombia

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Se realizó un estudio sobre el uso del hábitat de tres especies de carnívoros en un área de bosque seco tropical en el Fuerte Militar de Tolemaida. La importancia de esta zona se debe a que contiene un remanente de bosque seco con acceso restringido, lo que le permitiría ser una posible área de conservación de fauna, teniendo en cuenta el alto grado de degradación de estos bosques en Colombia. Se instalaron trampas de huellas con estaciones olfativas en diferentes coberturas vegetales como bosque, arbustal y pastizal. Para analizar el uso del hábitat se aplicó la prueba Z de Bonferroni con intervalos del 95% de confianza. Cerdocyon thous y Leopardus pardalis prefirieron arbustales, mientras que Puma yagouaroundi prefirió bosque y arbustal. Posiblemente el arbustal sea usado como zona de forrajeo o de paso entre bosques. Adicionalmente las tres especies se encontraron asociadas al agua, vías y viviendas de la zona. La presencia de las tres especies tanto en los bosques como en los arbustales muestra la importancia de los dos tipos de cobertura vegetal para permitir su presencia en el fuerte militar. Dado el acceso restringido y el nivel de protección al interior de las áreas militares, sugerimos considerar estas áreas en planes de manejo y conservación.

Habitat use by sympatric carnivores in a tropical dry forest area of Colombia. The objective of this study was to make an estimation of how three species of carnivores use the habitat in an area of Tropical Dry Forest located in the Tolemaida Military Base (Colombia, South America). Track traps with olfactory stations were used on different vegetation covers such as forest, shrubs and high grasses. For the statistical analysis we used the Bonferroni Z Test with a 95% confidence interval for habitat use establishment. After the study, we were able to conclude that Cerdocyon thous and Leopardus pardalis preferred the shrub habitat, while Puma yagouaroundi preferred the shrub and forest zones. There is still a possibility that the shrub is used as a foraging zone or as a passing area between forests. Additionally, we were able to associate these three species to water, roads and housing areas. Traces of these three species were found in the forest as well as in the shrubs, showing the importance of both types of vegetation covers for their presence in the military base. Considering the restricted access and level of protection inside the base, our suggestion is to regard these areas for conservation and planning programs.

Cambios del comportamiento como respuesta a la supresión de alimento suplementario en una población semicautiva de Saimiri sciureus (mono ardilla)

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De las 27 especies de primates colombianos, 19 están bajo algún tipo de amenaza debido principalmente a la pérdida de hábitat y al comercio ilegal de al menos 13 especies. Debido al alto número de individuos decomisados que resultan de los controles oficiales al tráfico ilegal, se ha planteado como alternativa de manejo su introducción o reintroducción en zonas protegidas. Hace siete años se introdujo una población de Saimiri sciureus en 60 ha de bosque seco dentro de un parque recreativo, los cuales se mantuvieron en semicautiverio condicionado por suministro de alimento que implicaba un alto costo económico. En este trabajo se evaluó el efecto de la disminución progresiva de alimento sobre el comportamiento y la composición del grupo de primates. Se contrastaron los valores grupales con suministro y sin suministro de alimento artificial. La disminución gradual de alimento permitió al grupo adecuarse y aprovechar los recursos del medio a través también de un aumento progresivo en la exploración del hábitat. Se plantea esta estrategia como una alternativa viable de rehabilitación biológica.

Behavioral changes as a response to artificial food reduction in a semicaptive population of Saimiri sciureus (squirrel monkey). Nineteen of the 27 species of Colombian primates are under some type of threat due to habitat loss and illegal traffic of at least 13 species. There is a high number of individuals that are confiscated during official controls and, as a management strategy, their introduction or reintroduction in protected areas is proposed. A Saimiri sciureus population was introduced seven years ago in a 60 ha recreational park of dry forest; they were fed on artificial food in semicaptivity, engaging a high economic investment. The effect of progressive reduction of artificial food on the behavior and group composition was evaluated by comparing the values before and after the supply of artificial food reduction. The progressive reduction permitted the group to adapt and make use of the natural resources of the environment by increasing habitat exploration. We propose this strategy as a viable alternative for biological rehabilitation.