Autor: Andrea R. Steinmann

Andrea Steinmann

Efecto de la condición social de alojamiento en cautiverio sobre comportamientos individuales: Calomys musculinus como especie modelo ecológico

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Numerosos estudios experimentales realizados en varias especies de mamíferos, pero principalmente en ratones y ratas de laboratorio, demostraron que el aislamiento social afecta profundamente los comportamientos individuales. Este estudio fue diseñado para comprender cómo los comportamientos agresivos y exploratorios de machos de Calomys musculinus, sexualmente maduros, podrían verse afectados por las condiciones de alojamiento. El estudio se realizó en bioterio durante marzo y mayo de 2018. Durante una semana, 35 machos fueron alojados en condición solitaria y 30 en condición agrupada (3 individuos por caja). Para estudiar el comportamiento de exploración se utilizó una cámara de desplazamiento. Para el estudio de agresividad, en una arena circular se realizaron enfrentamientos diádicos de 5 minutos de duración cada uno de ellos, entre individuos provenientes del mismo tratamiento. Los resultados obtenidos en este estudio experimental apoyaron la hipótesis planteada: los machos de C. musculinus alojados individualmente fueron más exploradores y menos agresivos que los provenientes de la condición agrupada. La mayor agresividad de los machos de C. musculinus alojados en grupo se vio reflejada por la intensidad de las aproximaciones ofensivas, ataques o persecuciones exhibidos durante los enfrentamientos intrasexuales. Nuestros resultados constituyen un aporte importante para la interpretación de futuros estudios en C. musculinus que requieran tanto del alojamiento transitorio de individuos, como del establecimiento de colonias fundadoras de breve permanencia en bioterio, de la conformación de una colonia bioterio o de la constitución de grupos experimentales.

Effect of the social status of housing in captivity on individual behaviors: Calomys musculinus as species ecological model. Several experimental studies conducted in various mammalian species, but mainly in laboratory mice and rats, demonstrated that social isolation deeply affects individual behaviors. This study was designed to understand how aggressive and exploratory behaviors of sexually mature Calomys musculinus males could be affected by housing conditions. The study was conducted in laboratory during March and May 2018. During one week, 35 males were housed in solitary condition and 30 in grouped condition (3 individuals per box). A displacement camera was used to study the scanning behavior. For the study of aggressiveness, dyadic confrontations of 5 minutes each were carried out in a circular arena, between individuals from the same treatment. The results obtained in this experimental study supported our hypothesis: C. musculinus males housed alone were more exploratory and less aggressive than those from the grouped condition. The greater aggressiveness of the C. musculinus males housed in a group was reflected by the intensity of the offensive approaches, attacks or persecutions exhibited during intra-sexual trials. Our results constitute an important contribution for the interpretation of future studies in C. musculinus that require both the transitory accommodation of individuals, the establishment of founder colonies of short stay in the bioterium, the formation of a bioterium colony, or the constitution of experimental groups.

Graphical abstract for the article “Efecto de la condición social de alojamiento en cautiverio sobre comportamientos individuales: Calomys musculinus como especie modelo ecológico” (Battistini et al., 2021)

Aggresive behavior of pregnant females of Akodon azarae: a strategy to reduce infanticide risk of their youngs next to be born?

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Infanticide by males is an adaptive behavioral strategy to improve the reproductive success of the perpetrator by increasing their chances to reproduce with the victim female by shortening the inter-birth interval. Thus, females are expected to evolve different counterstrategies towards infanticide by males. We study nest site defense, or future offspring protection, through the direct attack of pregnant females close to give birth against potentially infanticidal males in the Pampean grassland mouse (Akodon azarae). We experimentally test the prediction that pregnant females are more aggressive against unfamiliar intruder males than non-pregnant females, and that the intensity of this aggressive response is independent of females residence durations in their home territory. We conducted 46 behavioral trials between resident females (pregnant or non-pregnant) and unfamiliar intruder males, considering different residence durations of females in their own individual enclosure (48 and 72 hours). We found that pregnant females were always more aggressive than non-pregnant females, independently of residence duration. Our research provides evidence that aggressive behavior of future mothers of A. azarae to defend the nest site would reduce infanticide risk of their young next to be born; keeping away potential infanticidal males could reduce the greater cost of avoiding infanticide of their vulnerable offspring (i.e., when they become lactating females). In this way, even though aggression is risky, it would be advantageous for pregnant females to use aggression even when there are not yet any pups to protect.

Comportamiento agresivo de las hembras preñadas de Akodon azarae: ¿una estrategia para reducir el riesgo de infanticidio de sus crías próximas a nacer? El infanticidio por parte de machos es una estrategia adaptativa que incrementa el éxito reproductivo del agresor al aumentar sus posibilidades de reproducirse prontamente con la víctima. Así, se espera que en las hembras evolucionen contraestrategias hacia el infanticidio por parte de machos. Nosotros estudiamos la defensa de nidos, o protección de futuras crías, a través de la agresión de hembras preñadas, próximas a parir, hacia machos potencialmente infanticidas en el ratón de pastizal pampeano (Akodon azarae). Probamos experimentalmente la predicción que las hembras preñadas son más agresivas hacia los machos intrusos que las no preñadas, y que la intensidad de esta respuesta agresiva es independiente del tiempo de residencia de las hembras en sus clausuras individuales. Realizamos 46 enfrentamientos comportamentales entre hembras residentes (preñadas y no preñadas) y machos intrusos desconocidos, considerando el tiempo de residencia de las hembras (48 y 72 horas). Independientemente de la duración de la residencia de las hembras, las preñadas siempre fueron más agresivas que las no preñadas. Nuestra investigación proporciona evidencia de que el comportamiento agresivo de las futuras madres de A. azarae para defender el sitio del nido reduciría el riesgo de infanticidio de sus crías próximas a nacer; mantener alejados a potenciales machos infanticidas podría reducir el mayor costo de evitar el infanticidio de sus crías vulnerables (es decir, cuando son lactantes). De esta manera, aunque la agresión es riesgosa, sería ventajoso para las futuras madres usar la agresión incluso cuando todavía no hay crías para proteger.

Fluctuating asymmetry as an indicator of environmental stress in small mammals

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The developmental stability of an organism is reflected in its ability to produce an “ideal” form under a particular set of conditions. Bilateral structures in bilaterally symmetrical organisms offer a precise symmetry against which departures may be compared. The tool mostly used to estimate the development stability is fluctuating asymmetry, which considers small random deviations that occur between the left and right sides of a bilateral trait. Fluctuating asymmetry is considered as the only form of asymmetry that can serve as a useful indicator of environmental/genetic stress. We summarized four decades of studies where fluctuating asymmetry was used to assess the effects of environmental stress in small mammals. This group of species has been widely used in ecological studies to infer environmental disturbances because of its wide range of characteristics. We selected 27 articles that were compiled with Google Scholar (Mountain View, CA) using “fluctuating asymmetry” and “small mammals” as key words, written in English and with ecological objectives. We focused our analyses on the approaches used to evaluate fluctuating asymmetry (linear measurements or geometric morphometrics), the stress factor (natural or anthropogenic), the region where the study was developed, the number of traits used in the studies and the data sources, including measures obtained from samples of barn owl pellets, scientific collections and captured animals. The review shows the importance of including fluctuating asymmetry in ecological studies as a reliable, cheap and fast biological indicator of the effect of environmental stress on mammals.

Asimetría fluctuante como un indicador de estrés ambiental en pequeños mamíferos. La estabilidad del desarrollo de un organismo se refleja en la capacidad que posee de producir una forma «ideal» bajo un conjunto particular de condiciones. Las estructuras bilaterales en organismos con simetría bilateral ofrecen una simetría precisa sobre la cual se pueden comparar desviaciones. La herramienta más utilizada para estimar la estabilidad del desarrollo es la asimetría fluctuante, la cual considera las pequeñas desviaciones aleatorias que ocurren entre los lados derecho e izquierdo de rasgos bilaterales, y es la única asimetría adecuada como indicador de estrés ambiental/genético. Resumimos cuatro décadas de estudios en donde la asimetría fluctuante fue utilizada para evaluar el efecto de estrés ambiental sobre pequeños mamíferos. Este grupo de especies ha sido ampliamente utilizado en estudios ecológicos para inferir perturbaciones ambientales debido a sus variadas características. Se seleccionaron 27 artículos compilados con Google Académico, utilizando «asimetría fluctuante» y «pequeños mamíferos» como palabras clave, escritas en inglés y con objetivos ecológicos. Centramos nuestro análisis en los enfoques utilizados para evaluar la asimetría fluctuante (medidas lineales o morfometría geométrica), el factor de estrés (natural o antropogénico), la región donde se desarrolló el estudio, el número de rasgos utilizado en los estudios y las fuentes de datos (muestras de pellets de lechuza, colecciones científicas y capturas directas de animales). La revisión muestra la importancia de incluir la asimetría fluctuante en estudios ecológicos como un indicador biológico confiable, económico y rápido del efecto del estrés ambiental sobre los mamíferos.

Small mammals in agroecosystems: responses to land use intensity and farming management

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The Province of Córdoba, Argentina, has undergone a marked transformation due to the expansion and intensification of agriculture. With almost 9 Mha under crop production from 2014–2015, this province is one of the main agricultural regions of the country. This agricultural intensification implies increasing agrochemical use, removal of border habitats, replacement of crop-grazing by a double cropping system and landscape homogenization. These factors produce alterations in habitat quality and suitability, and consequently have negative effects on biodiversity. The effects of agricultural intensification and farming management could vary with the degree of habitat specialization of different species. The objective of this work was to describe a state-of-art about the most recent responses of small mammals with different degrees of habitat specialization to land-use intensification and farming management, using data obtained by our research group in agroecosystems of the Córdoba Province. This mammalian group was used as a model due to its important contribution to the maintenance of complex food webs and the sustainability of agroecosystems. The maintenance of undisturbed linear habitat networks and implementation of organic farming in intensively managed agricultural landscapes can attenuate the effects of agricultural intensification by providing suitable habitats for small mammal populations, contributing to the maintenance of biodiversity. Moreover, organic farming has a positive effect on female reproductive activity and small mammal abundance. This research contributes to the development of a theoretical framework of Argentinean agroecosystems that combines efficient agricultural
land use with biodiversity conservation.

Pequeños mamíferos en agroecosistemas: respuestas a la intensidad del uso de la tierra y al manejo agrícola. La provincia de Córdoba ha sufrido una marcada intensificación y expansión de la agricultura. Con casi 9 Mha sembradas en 2014–2015, es una de las principales provincias productoras del país. Esta intensificación de la agricultura implica un incremento en el uso de agroquímicos, pérdida de hábitats naturales, destrucción de hábitats de bordes, reemplazo de un sistema cultivo-pastoreo por doble cultivo y homogeneización del paisaje. Estos factores producen alteraciones en la calidad y adecuación de los hábitats y tienen efectos negativos sobre la biodiversidad. Los efectos de la intensificación y del manejo agrícola sobre la biodiversidad pueden variar con el grado de especialización de hábitat de diferentes especies. El objetivo de este trabajo fue describir el estado del arte de la respuesta de pequeños mamíferos con diferente grado de especialización de hábitat a la intensificación en el uso de la tierra y al manejo agrícola, utilizando datos obtenidos por nuestro grupo de investigación en agroecosistemas de Córdoba. Se utilizó este grupo como modelo de estudio debido a su importante contribución al mantenimiento de redes tróficas complejas en agroecosistemas, siendo fundamentales en el mantenimiento de su sustentabilidad. El mantenimiento de una red de hábitats lineales y la implementación del manejo orgánico en paisajes agrícolas manejados intensivamente puede atenuar los efectos de la intensificación agrícola proveyendo hábitats adecuados para las poblaciones de pequeños mamíferos, contribuyendo de esta manera al mantenimiento de la biodiversidad. Además, el manejo orgánico tiene un efecto positivo sobre la actividad reproductiva y la abundancia de especies de este grupo. El conocimiento generado contribuiría al desarrollo de un marco teórico propio para los agroecosistemas argentinos que combine un uso de la tierra eficiente con la conservación de la biodiversidad.

Jerarquía de dominancia y elección de machos por parte de hembras en Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): un estudio experimental

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En roedores, la competencia indirecta entre machos cumple un rol importante en el establecimiento de jerarquías de dominancia y la evolución de tácticas de apareamiento. Considerando que Akodon azarae es poligínica con defensa de hembras, se plantearon las hipótesis de que los machos acceden al apareamiento a través del establecimiento de jerarquías de dominancia y que las hembras prefieren machos dominantes. Nuestros objetivos fueron estudiar el establecimiento de jerarquías de dominancia por parte de machos mediante marcado odorífico, y la elección de macho por parte de hembras en relación a su condición de dominancia. Además, se estudió si los machos dominantes reafirman su condición mediante el sobremarcado odorífico y el comportamiento agresivo. El estudio se realizó en laboratorio durante el período reproductivo del año 2015, utilizando animales adultos (32 machos y 23 hembras). Se utilizó una cámara de selección de tres compartimentos, separados por paredes perforadas para permitir el contacto visual y olfatorio, pero no el contacto físico directo. Los resultados permitieron identificar machos dominantes y subordinados, pero revelaron que los machos dominantes no reafirman su condición mediante sobremarcas ni agresión. Las hembras no exhibieron preferencia por los machos dominantes. Estudios futuros deberían incluir una estimación más precisa de los niveles de dominancia y un diseño que permita el contacto físico entre los individuos.

Dominance hierarchy and female mate choice in Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): an experimental study. In rodents, indirect competition among males plays an important role in the establishment of dominance hierarchies and the evolution of mating strategies. Given that Akodon azarae is a polygynous species in which males guard females against other potential mates, we postulated that males access mating through the establishment of dominance hierarchies and that females prefer dominant males. Our objectives were to study the establishment of such hierarchies by means of scent marking and the relationship between mate choice by females in relation to male dominance status. In addition, we examined whether dominant males reinforced their condition by means of scent over-marking and aggressive behavior. The study was conducted in the laboratory during the reproductive season of 2015, using adult individuals (32 males and 23 females). We used a 3-chamber device, with chambers separated by perforated walls that allowed visual and olfactory communication, but not direct physical contact. We were able to identify dominant and subordinate males, but the former did not reinforce their condition with over-marking or aggression. Females did not appear to prefer dominant males. Future studies should include more precise assessments of dominance levels and a design that allows physical contact among individuals.

Efecto de adultos en el establecimiento de juveniles de Calomys musculinus (Rodentia: Sigmodontinae)

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Bajo la hipótesis de que en poblaciones de clausura los individuos reproductivamente activos de Calomys musculinus excluyen juveniles de su mismo sexo, se probaron las siguientes predicciones: 1) el grado de solapamiento entre áreas de acción (AA) de adultos y juveniles del mismo sexo será menor que aquel registrado entre adultos y juveniles del sexo opuesto; 2) los juveniles se establecerán fuera del AA de adultos de su mismo sexo. Nuestros resultados apoyaron parcialmente la hipótesis; el efecto sexo-específico de adultos reproductivamente activos quedó de manifiesto en el establecimiento de machos juveniles respecto al AA de adultos de su mismo sexo.

Effect of adults in the establishment of juvenile Calomys musculinus (Rodentia: Sigmodontinae). Under the hypothesis that in enclosure populations reproductively active individuals of Calomys musculinus exclude juveniles of the same sex, we test the predictions that: 1) home range overlap degree is lower between adults and juveniles of the same sex; 2) juveniles do not establish within the home range of adults of their same sex. Our results partially support the hypothesis; although reproductively active adults affected the establishment of juveniles, this effect was clearly sex-specific as regards the spatial location of juvenile in relation to adult male home ranges.

Inter-female territorial behavior in Pampean grassland mouse, Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae)

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In order to study territorial behavior in Akodon azarae females we performed 15 resident-intruder tests between breeding females in 30 individual enclosures. Each enclosure was provided with water and food ad libitum, and shelter. Aggressive behavior was infrequent and did not vary between residents and intruders. Resident and intruder spent most of the time exploring the environment, suggesting tolerant coexistence. Our results did not provide evidence of territorial behavior in females, and contradict inter-female spatial avoidance registered in previous studies. We propose future resident-intruder tests including the nest site as defendable resource and a longer previous permanence period in individual enclosures.

Comportamiento territorial entre hembras del ratón del pastizal pampeano, Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae). Para estudiar territorialidad en hembras de Akodon azarae realizamos 15 enfrentamientos entre residentes e intrusas dentro de 30 clausuras individuales. Cada clausura contó con agua, alimento y refugio. El comportamiento agresivo fue muy poco observado y no varió entre residentes e intrusas. La mayor parte del tiempo las hembras exploraron el entorno, sugiriendo una convivencia tolerante entre ellas. Nuestros resultados no proveen evidencias de territorialidad en hembras, contradiciendo la evitación espacial entre hembras registrada en estudios previos. Proponemos realizar pruebas entre hembras residentes-intrusas que incluyen al sitio de nidificación como recurso defendible, aumentando además el tiempo de residencia de las contrincantes.

Behavioral counter-strategies against infanticide in corn mouse females, Calomys musculinus

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Based on the hypothesis that in C. musculinus both female territorial behavior and promiscuity are counter-strategies against infanticide by females and males respectively, our objective was to test the following predictions: (1) mother aggression deters infanticide by females; (2) previous matings prevent infanticide by males. We conducted 116 behavioral encounters between mothers and intruders to study the nest related behaviors. Mother-pups units (Mu) were grouped in three treatments in relation to the intruder feature: 55 Mu were placed with siring males, 27 Mu and 34 Mu were housed with non-siring males and reproductively active females, respectively. We also calculated offspring survival rate for each treatment. The nest related behaviors varied among the three groups tested. Mothers showed high rates of aggressive behavior towards females. In presence of siring males mothers remained calm inside the nest. When the intruders were non-siring males mothers exhibited high rates of nest defense behavior. The lowest survival rate was registered in presence of the non-siring males, while the highest rates were registered in presence of females or siring males. The absence of aggressiveness and the high rate of nest defense by mothers against siring and non-siring males respectively, would support that promiscuity acts as a counter-strategy against infanticide by males. Mother aggressive behavior against intruder females would show that female territoriality may be an effective way of pup protection.

Contraestrategias comportamentales contra el infanticidio en hembras de C. musculinus. Bajo la hipótesis de que la territorialidad intra-sexual y el apareamiento múltiple por parte de las hembras de C. musculinus actúan como contra-estrategias para evitar el infanticidio cometido por hembras y machos respectivamente, nuestro objetivo fue probar las siguientes predicciones: 1) la agresión de la madre impide el infanticidio por hembras, 2) los apareamientos previos previenen el infanticidio por parte de machos. Estudiamos comportamientos relacionados al nido en 116 unidades madre-cría (Mc) agrupadas en tres tratamientos en relación a las características del intruso: 55 Mc alojadas con los padres de las crías; 27 Mc y 34 Mc alojadas con machos sin experiencia sexual con la madre y con hembras reproductivas, respectivamente. En cada tratamiento se calcularon las tasas de sobrevida. Las madres fueron agresivas hacia las hembras. En presencia de los padres las madres permanecieron tranquilas en sus nidos. La menor tasa de sobrevida se registró en presencia del macho no padre; las mayores en presencia del padre y hembras reproductivas. La ausencia de agresividad y las altas tasas de defensa del nido exhibidas por las madres hacia los padres y los machos extraños respectivamente, apoyan la hipótesis que propone la promiscuidad como contraestrategia al infanticidio por machos. La respuesta altamente agresiva de las madres hacia las hembras intrusas sería una estrategia efectiva para la protección de sus crías.

Sexual maturation and reproductive activity of spring-born female corn mice, Calomys musculinus, in absence of adults

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The aim of this study was to analyze the effects of parents on maturation and reproductive activity of spring-born females in fenced populations of Calomys musculinus, at the beginning of the breeding period. The field study was carried out in four 0.25-ha enclosures (two control and two experimental), each situated on natural pasture. This study had two periods: 1) Absence of fathers (AF) (from September 2003 to January 2004), and 2) Absence of mothers (AM) (from October 2004 to February 2005). In both periods, in control enclosures both parents remained with the offspring. During AF period, in experimental enclosures only the mothers remained with their offspring. In AM period, only the adult males remained with their offspring in experimental enclosures. Three trapping sessions of 8 successive nights every fortnight were carried out. Sexual maturation and reproductive activity of spring-born females were compared between treatments using repeatedmeasures ANOVA. The repeated measures factor was the age of young females. In both periods the number of spring-born females in each reproductive condition was independent of treatments. The females matured according to their physiological times (30–40 days of age). The removal of fathers and mothers did not affect either the timing of sexual maturation or the reproduction of C. musculinus spring-born females. Future research to test the effect of adult female density on juveniles should be done to test the same parameters.

Maduración sexual y actividad reproductiva en ausencia de adultos en hembras de Calomys musculinus nacidas en primavera. El objetivo de este estudio fue analizar los efectos de los padres sobre la maduración y la actividad reproductiva de hembras nacidas en primavera, en poblaciones de clausura de Calomys musculinus al comienzo del periodo reproductivo. El estudio fue llevado a cabo en cuatro clausuras de 0.25 ha cada una (dos controles y dos experimentales), ubicadas en una pastura natural. El estudio estuvo dividido en 2 etapas: 1) ausencia de padres (AP) (desde septiembre de 2003 a enero de 2004), y 2) ausencia de madres (AM) (desde octubre de 2004 a febrero de 2005). En AP y AM, en las clausuras controles ambos padres permanecieron con sus crías. Durante AP, en las clausuras experimentales solo las madres permanecieron con sus crías. Por otro lado, durante AM solo los padres permanecieron con sus crías en las clausuras experimentales. Se realizaron tres sesiones de muestreo de 8 noches consecutivas de duración cada quince días. La maduración sexual y la actividad reproductiva de las hembras nacidas en primavera fueron comparadas entre tratamientos mediante un ANOVA de medidas repetidas. El factor de medidas repetidas fue la edad de las hembras. En ambas etapas el número de hembras de cada condición reproductiva fue independiente del tratamiento. La maduración de las hembras se correspondió con el tiempo fisiológico (30–40 días de edad). La remoción de los padres y las madres no afectó ni el tiempo de maduración ni la reproducción de las hembras de C. musculinus, sin embargo el efecto de la densidad de hembras debe ser evaluado en futuros estudios.

Resúmenes de tesis

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Andrea R. Steinmann | Comportamiento de espaciamiento de Calomys musculinus (Rodentia: Muridae)

Rebeca Mascarenhas Fonseca Barreto | Uso do habitat por preguiças-de-coleira Bradypus torquatus Illiger 1811, no sul da Bahia, Brasil

Fabiano Araujo Fernandes | Filogeografia de Ctenomys torquatus (Rodentia: Ctenomyidae)

Paola L. Sassi | Ecología nutricional, variabilidad espacial y temporal en la explotación de recursos: el uso de ítems alimentarios de baja calidad por Microcavia australis (Rodentia: Caviidae)

Adela M. Bernardis | Determinación de riqueza y distribución espacial de micromamíferos terrestres de un área periurbana norte de la ciudad de Neuquén