Aggresive behavior of pregnant females of Akodon azarae: a strategy to reduce infanticide risk of their youngs next to be born?

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Infanticide by males is an adaptive behavioral strategy to improve the reproductive success of the perpetrator by increasing their chances to reproduce with the victim female by shortening the inter-birth interval. Thus, females are expected to evolve different counterstrategies towards infanticide by males. We study nest site defense, or future offspring protection, through the direct attack of pregnant females close to give birth against potentially infanticidal males in the Pampean grassland mouse (Akodon azarae). We experimentally test the prediction that pregnant females are more aggressive against unfamiliar intruder males than non-pregnant females, and that the intensity of this aggressive response is independent of females residence durations in their home territory. We conducted 46 behavioral trials between resident females (pregnant or non-pregnant) and unfamiliar intruder males, considering different residence durations of females in their own individual enclosure (48 and 72 hours). We found that pregnant females were always more aggressive than non-pregnant females, independently of residence duration. Our research provides evidence that aggressive behavior of future mothers of A. azarae to defend the nest site would reduce infanticide risk of their young next to be born; keeping away potential infanticidal males could reduce the greater cost of avoiding infanticide of their vulnerable offspring (i.e., when they become lactating females). In this way, even though aggression is risky, it would be advantageous for pregnant females to use aggression even when there are not yet any pups to protect.


Comportamiento agresivo de las hembras preñadas de Akodon azarae: ¿una estrategia para reducir el riesgo de infanticidio de sus crías próximas a nacer? El infanticidio por parte de machos es una estrategia adaptativa que incrementa el éxito reproductivo del agresor al aumentar sus posibilidades de reproducirse prontamente con la víctima. Así, se espera que en las hembras evolucionen contraestrategias hacia el infanticidio por parte de machos. Nosotros estudiamos la defensa de nidos, o protección de futuras crías, a través de la agresión de hembras preñadas, próximas a parir, hacia machos potencialmente infanticidas en el ratón de pastizal pampeano (Akodon azarae). Probamos experimentalmente la predicción que las hembras preñadas son más agresivas hacia los machos intrusos que las no preñadas, y que la intensidad de esta respuesta agresiva es independiente del tiempo de residencia de las hembras en sus clausuras individuales. Realizamos 46 enfrentamientos comportamentales entre hembras residentes (preñadas y no preñadas) y machos intrusos desconocidos, considerando el tiempo de residencia de las hembras (48 y 72 horas). Independientemente de la duración de la residencia de las hembras, las preñadas siempre fueron más agresivas que las no preñadas. Nuestra investigación proporciona evidencia de que el comportamiento agresivo de las futuras madres de A. azarae para defender el sitio del nido reduciría el riesgo de infanticidio de sus crías próximas a nacer; mantener alejados a potenciales machos infanticidas podría reducir el mayor costo de evitar el infanticidio de sus crías vulnerables (es decir, cuando son lactantes). De esta manera, aunque la agresión es riesgosa, sería ventajoso para las futuras madres usar la agresión incluso cuando todavía no hay crías para proteger.

Fluctuating asymmetry as an indicator of environmental stress in small mammals

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The developmental stability of an organism is reflected in its ability to produce an “ideal” form under a particular set of conditions. Bilateral structures in bilaterally symmetrical organisms offer a precise symmetry against which departures may be compared. The tool mostly used to estimate the development stability is fluctuating asymmetry, which considers small random deviations that occur between the left and right sides of a bilateral trait. Fluctuating asymmetry is considered as the only form of asymmetry that can serve as a useful indicator of environmental/genetic stress. We summarized four decades of studies where fluctuating asymmetry was used to assess the effects of environmental stress in small mammals. This group of species has been widely used in ecological studies to infer environmental disturbances because of its wide range of characteristics. We selected 27 articles that were compiled with Google Scholar (Mountain View, CA) using “fluctuating asymmetry” and “small mammals” as key words, written in English and with ecological objectives. We focused our analyses on the approaches used to evaluate fluctuating asymmetry (linear measurements or geometric morphometrics), the stress factor (natural or anthropogenic), the region where the study was developed, the number of traits used in the studies and the data sources, including measures obtained from samples of barn owl pellets, scientific collections and captured animals. The review shows the importance of including fluctuating asymmetry in ecological studies as a reliable, cheap and fast biological indicator of the effect of environmental stress on mammals.


Asimetría fluctuante como un indicador de estrés ambiental en pequeños mamíferos. La estabilidad del desarrollo de un organismo se refleja en la capacidad que posee de producir una forma «ideal» bajo un conjunto particular de condiciones. Las estructuras bilaterales en organismos con simetría bilateral ofrecen una simetría precisa sobre la cual se pueden comparar desviaciones. La herramienta más utilizada para estimar la estabilidad del desarrollo es la asimetría fluctuante, la cual considera las pequeñas desviaciones aleatorias que ocurren entre los lados derecho e izquierdo de rasgos bilaterales, y es la única asimetría adecuada como indicador de estrés ambiental/genético. Resumimos cuatro décadas de estudios en donde la asimetría fluctuante fue utilizada para evaluar el efecto de estrés ambiental sobre pequeños mamíferos. Este grupo de especies ha sido ampliamente utilizado en estudios ecológicos para inferir perturbaciones ambientales debido a sus variadas características. Se seleccionaron 27 artículos compilados con Google Académico, utilizando «asimetría fluctuante» y «pequeños mamíferos» como palabras clave, escritas en inglés y con objetivos ecológicos. Centramos nuestro análisis en los enfoques utilizados para evaluar la asimetría fluctuante (medidas lineales o morfometría geométrica), el factor de estrés (natural o antropogénico), la región donde se desarrolló el estudio, el número de rasgos utilizado en los estudios y las fuentes de datos (muestras de pellets de lechuza, colecciones científicas y capturas directas de animales). La revisión muestra la importancia de incluir la asimetría fluctuante en estudios ecológicos como un indicador biológico confiable, económico y rápido del efecto del estrés ambiental sobre los mamíferos.

Small mammals in agroecosystems: responses to land use intensity and farming management

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The Province of Córdoba, Argentina, has undergone a marked transformation due to the expansion and intensification of agriculture. With almost 9 Mha under crop production from 2014–2015, this province is one of the main agricultural regions of the country. This agricultural intensification implies increasing agrochemical use, removal of border habitats, replacement of crop-grazing by a double cropping system and landscape homogenization. These factors produce alterations in habitat quality and suitability, and consequently have negative effects on biodiversity. The effects of agricultural intensification and farming management could vary with the degree of habitat specialization of different species. The objective of this work was to describe a state-of-art about the most recent responses of small mammals with different degrees of habitat specialization to land-use intensification and farming management, using data obtained by our research group in agroecosystems of the Córdoba Province. This mammalian group was used as a model due to its important contribution to the maintenance of complex food webs and the sustainability of agroecosystems. The maintenance of undisturbed linear habitat networks and implementation of organic farming in intensively managed agricultural landscapes can attenuate the effects of agricultural intensification by providing suitable habitats for small mammal populations, contributing to the maintenance of biodiversity. Moreover, organic farming has a positive effect on female reproductive activity and small mammal abundance. This research contributes to the development of a theoretical framework of Argentinean agroecosystems that combines efficient agricultural
land use with biodiversity conservation.


Pequeños mamíferos en agroecosistemas: respuestas a la intensidad del uso de la tierra y al manejo agrícola. La provincia de Córdoba ha sufrido una marcada intensificación y expansión de la agricultura. Con casi 9 Mha sembradas en 2014–2015, es una de las principales provincias productoras del país. Esta intensificación de la agricultura implica un incremento en el uso de agroquímicos, pérdida de hábitats naturales, destrucción de hábitats de bordes, reemplazo de un sistema cultivo-pastoreo por doble cultivo y homogeneización del paisaje. Estos factores producen alteraciones en la calidad y adecuación de los hábitats y tienen efectos negativos sobre la biodiversidad. Los efectos de la intensificación y del manejo agrícola sobre la biodiversidad pueden variar con el grado de especialización de hábitat de diferentes especies. El objetivo de este trabajo fue describir el estado del arte de la respuesta de pequeños mamíferos con diferente grado de especialización de hábitat a la intensificación en el uso de la tierra y al manejo agrícola, utilizando datos obtenidos por nuestro grupo de investigación en agroecosistemas de Córdoba. Se utilizó este grupo como modelo de estudio debido a su importante contribución al mantenimiento de redes tróficas complejas en agroecosistemas, siendo fundamentales en el mantenimiento de su sustentabilidad. El mantenimiento de una red de hábitats lineales y la implementación del manejo orgánico en paisajes agrícolas manejados intensivamente puede atenuar los efectos de la intensificación agrícola proveyendo hábitats adecuados para las poblaciones de pequeños mamíferos, contribuyendo de esta manera al mantenimiento de la biodiversidad. Además, el manejo orgánico tiene un efecto positivo sobre la actividad reproductiva y la abundancia de especies de este grupo. El conocimiento generado contribuiría al desarrollo de un marco teórico propio para los agroecosistemas argentinos que combine un uso de la tierra eficiente con la conservación de la biodiversidad.

Jerarquía de dominancia y elección de machos por parte de hembras en Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): un estudio experimental

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En roedores, la competencia indirecta entre machos cumple un rol importante en el establecimiento de jerarquías de dominancia y la evolución de tácticas de apareamiento. Considerando que Akodon azarae es poligínica con defensa de hembras, se plantearon las hipótesis de que los machos acceden al apareamiento a través del establecimiento de jerarquías de dominancia y que las hembras prefieren machos dominantes. Nuestros objetivos fueron estudiar el establecimiento de jerarquías de dominancia por parte de machos mediante marcado odorífico, y la elección de macho por parte de hembras en relación a su condición de dominancia. Además, se estudió si los machos dominantes reafirman su condición mediante el sobremarcado odorífico y el comportamiento agresivo. El estudio se realizó en laboratorio durante el período reproductivo del año 2015, utilizando animales adultos (32 machos y 23 hembras). Se utilizó una cámara de selección de tres compartimentos, separados por paredes perforadas para permitir el contacto visual y olfatorio, pero no el contacto físico directo. Los resultados permitieron identificar machos dominantes y subordinados, pero revelaron que los machos dominantes no reafirman su condición mediante sobremarcas ni agresión. Las hembras no exhibieron preferencia por los machos dominantes. Estudios futuros deberían incluir una estimación más precisa de los niveles de dominancia y un diseño que permita el contacto físico entre los individuos.


Dominance hierarchy and female mate choice in Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae): an experimental study. In rodents, indirect competition among males plays an important role in the establishment of dominance hierarchies and the evolution of mating strategies. Given that Akodon azarae is a polygynous species in which males guard females against other potential mates, we postulated that males access mating through the establishment of dominance hierarchies and that females prefer dominant males. Our objectives were to study the establishment of such hierarchies by means of scent marking and the relationship between mate choice by females in relation to male dominance status. In addition, we examined whether dominant males reinforced their condition by means of scent over-marking and aggressive behavior. The study was conducted in the laboratory during the reproductive season of 2015, using adult individuals (32 males and 23 females). We used a 3-chamber device, with chambers separated by perforated walls that allowed visual and olfactory communication, but not direct physical contact. We were able to identify dominant and subordinate males, but the former did not reinforce their condition with over-marking or aggression. Females did not appear to prefer dominant males. Future studies should include more precise assessments of dominance levels and a design that allows physical contact among individuals.

Precipitation drives reproductive activity in male Microcavia australis in the Monte desert

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Desert areas represent heterogeneous environments where animals must reproduce under extreme conditions, and where a combination of environmental factors may contribute to trigger or inhibit reproduction. Microcavia australis is a caviomorph rodent that occurs in arid and semiarid habitats of Argentina. We examined how reproductive activity in male M. australis from a Monte Desert population is responsive to environmental conditions, including precipitation. Our results showed that reproductive activity of these animals is predicted exclusively by precipitation. This research adds new evidence to the ecology of this species, which could explain its wide distribution.


Las precipitaciones conducen la actividad reproductiva en machos de Microcavia australis en el desierto del Monte. Las áreas desérticas representan ambientes heterogéneos donde los animales deben reproducirse bajo condiciones extremas y donde una combinación de factores ambientales puede contribuir para iniciar o inhibir la reproducción. Microcavia australis es un roedor caviomorfo que vive en hábitats áridos y semiáridos de Argentina. Examinamos cómo la actividad reproductiva en machos de M. australis en una población del Desierto del Monte responde a condiciones ambientales, incluyendo la precipitación. Nuestros resultados mostraron que la actividad reproductiva de estos animales es predicha exclusivamente por la precipitación. Este estudio incorpora nuevas evidencias a la ecología de esta especie que podrían explicar su amplia distribución.

Demographic responses of Akodon azarae (Rodentia: Cricetidae) enclosed populations to Rogenhofera bonaerensis bot fly parasitism

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We assessed the effect of Rogenhofera bonaerensis parasitism on demographic parameters of Akodon azarae enclosure populations using CMR models. Survival (S), transition (Ψ) and encounter (p) probabilities were modelled using program MARK, restricted by time, sex, abundance and infection state (non-infected and infected individuals). A low rate of infection and a high recovery rate of infected individuals were observed. Survival only showed temporal variation with decreasing values by June. The parasitosis caused by the fly seems to have no influence on the demography of A. azarae populations. The observed pattern in demography of enclosure populations is in agreement with natural populations of this species.


Análisis demográfico de la respuesta poblacional de Akodon azarae al parasitismo de la mosca Rogenhofera bonaerensis. Se evaluó el efecto del parasitismo de la larva de R. bonaerensis sobre parámetros demográficos de poblaciones de clausura de Akodon azarae utilizando modelos de CMR. Las probabilidades de sobrevida (S), transición (Ψ) y encuentro (p) fueron modelados utilizando el programa MARK, restringidos por tiempo, sexo y estado de infección (individuos infectados y no infectados). Se observó una baja tasa de infección y una alta tasa de recuperación de los individuos infectados. La sobrevida solo mostró variación temporal con valores decrecientes hacia junio. Según nuestras observaciones, la parasitosis causada por la mosca no tiene influencia en la demografía de las poblaciones de A. azarae. El patrón observado en la demografía de poblaciones de clausura está en concordancia con las poblaciones naturales de esta especie.

Inter-female territorial behavior in Pampean grassland mouse, Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae)

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In order to study territorial behavior in Akodon azarae females we performed 15 resident-intruder tests between breeding females in 30 individual enclosures. Each enclosure was provided with water and food ad libitum, and shelter. Aggressive behavior was infrequent and did not vary between residents and intruders. Resident and intruder spent most of the time exploring the environment, suggesting tolerant coexistence. Our results did not provide evidence of territorial behavior in females, and contradict inter-female spatial avoidance registered in previous studies. We propose future resident-intruder tests including the nest site as defendable resource and a longer previous permanence period in individual enclosures.


Comportamiento territorial entre hembras del ratón del pastizal pampeano, Akodon azarae (Cricetidae: Sigmodontinae). Para estudiar territorialidad en hembras de Akodon azarae realizamos 15 enfrentamientos entre residentes e intrusas dentro de 30 clausuras individuales. Cada clausura contó con agua, alimento y refugio. El comportamiento agresivo fue muy poco observado y no varió entre residentes e intrusas. La mayor parte del tiempo las hembras exploraron el entorno, sugiriendo una convivencia tolerante entre ellas. Nuestros resultados no proveen evidencias de territorialidad en hembras, contradiciendo la evitación espacial entre hembras registrada en estudios previos. Proponemos realizar pruebas entre hembras residentes-intrusas que incluyen al sitio de nidificación como recurso defendible, aumentando además el tiempo de residencia de las contrincantes.

Behavioral counter-strategies against infanticide in corn mouse females, Calomys musculinus

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Based on the hypothesis that in C. musculinus both female territorial behavior and promiscuity are counter-strategies against infanticide by females and males respectively, our objective was to test the following predictions: (1) mother aggression deters infanticide by females; (2) previous matings prevent infanticide by males. We conducted 116 behavioral encounters between mothers and intruders to study the nest related behaviors. Mother-pups units (Mu) were grouped in three treatments in relation to the intruder feature: 55 Mu were placed with siring males, 27 Mu and 34 Mu were housed with non-siring males and reproductively active females, respectively. We also calculated offspring survival rate for each treatment. The nest related behaviors varied among the three groups tested. Mothers showed high rates of aggressive behavior towards females. In presence of siring males mothers remained calm inside the nest. When the intruders were non-siring males mothers exhibited high rates of nest defense behavior. The lowest survival rate was registered in presence of the non-siring males, while the highest rates were registered in presence of females or siring males. The absence of aggressiveness and the high rate of nest defense by mothers against siring and non-siring males respectively, would support that promiscuity acts as a counter-strategy against infanticide by males. Mother aggressive behavior against intruder females would show that female territoriality may be an effective way of pup protection.


Contraestrategias comportamentales contra el infanticidio en hembras de C. musculinus. Bajo la hipótesis de que la territorialidad intra-sexual y el apareamiento múltiple por parte de las hembras de C. musculinus actúan como contra-estrategias para evitar el infanticidio cometido por hembras y machos respectivamente, nuestro objetivo fue probar las siguientes predicciones: 1) la agresión de la madre impide el infanticidio por hembras, 2) los apareamientos previos previenen el infanticidio por parte de machos. Estudiamos comportamientos relacionados al nido en 116 unidades madre-cría (Mc) agrupadas en tres tratamientos en relación a las características del intruso: 55 Mc alojadas con los padres de las crías; 27 Mc y 34 Mc alojadas con machos sin experiencia sexual con la madre y con hembras reproductivas, respectivamente. En cada tratamiento se calcularon las tasas de sobrevida. Las madres fueron agresivas hacia las hembras. En presencia de los padres las madres permanecieron tranquilas en sus nidos. La menor tasa de sobrevida se registró en presencia del macho no padre; las mayores en presencia del padre y hembras reproductivas. La ausencia de agresividad y las altas tasas de defensa del nido exhibidas por las madres hacia los padres y los machos extraños respectivamente, apoyan la hipótesis que propone la promiscuidad como contraestrategia al infanticidio por machos. La respuesta altamente agresiva de las madres hacia las hembras intrusas sería una estrategia efectiva para la protección de sus crías.