Autor: María Daniela Gomez

María D. Gomez, Daniela Gomez

Anthropogenic changes in land use and their consequences on rodent populations reservoirs of zoonotic viruses

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The ecology of animal host species can be altered when their habitats are modified, affecting the transmission of their pathogens and the probability of disease risk in the human population. Predicting how zoonotic diseases emerge and spread in response to anthropogenic land use changes requires an understanding of how these changes influence hosts and pathogens. The objective of this paper is to analyze how urbanization, agricultural intensification, and invasive species have favored the increase in population abundance of host species and the transmission of zoonotic viruses. This work seeks to synthetize research conducted from the 1990s to the present day in different regions of Argentina on species of rodent reservoirs of the viruses that cause Argentine Hemorrhagic Fever, Lymphocytic Choriomeningitis and Hantavirus Pulmonary Syndrome. The data collected link the ecology of their host species, Calomys musculinus, Mus musculus, and Oligoryzomys longicaudatus, to anthropogenic processes in different types of environments (rural, urban, peri-urban, semi-natural, and natural).

Cambios antropogénicos en el uso de la tierra y sus consecuencias en poblaciones de roedores reservorios de virus zoonóticos. La ecología de especies animales hospedadoras puede alterarse cuando se modifican sus hábitats, y se afectan la transmisión de sus patógenos y la probabilidad de riesgo de enfermedad en la población humana. Predecir cómo surgen y se propagan las enfermedades zoonóticas en respuesta a los cambios antropogénicos del uso de la tierra requiere una comprensión de cómo estos cambios influyen en los hospedadores y patógenos. El objetivo del presente estudio es analizar cómo la urbanización, la intensificación agrícola y la introducción de especies exóticas han favorecido el aumento de la abundancia poblacional de especies hospedadoras y la transmisión de virus zoonóticos. Este estudio busca realizar una síntesis de las investigaciones desarrolladas desde la década de 1990 hasta la actualidad en diferentes regiones de Argentina sobre especies de roedores reservorios de los virus que producen fiebre hemorrágica argentina, coriomeningitis linfocitaria y síndrome pulmonar por hantavirus. Los datos relevados vinculan la ecología de sus especies hospedadoras Calomys musculinus, Mus musculus y Oligoryzomys longicaudatus, y su relación con los procesos antropogénicos en diferentes tipos de ambientes (rurales, urbanos, periurbanos, seminaturales y naturales).

Graphical abstract for the article “Anthropogenic changes in land use and their consequences on rodent populations reservoirs of zoonotic viruses” (Gomez et al., 2024)

Fluctuating asymmetry as an indicator of environmental stress in small mammals

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The developmental stability of an organism is reflected in its ability to produce an “ideal” form under a particular set of conditions. Bilateral structures in bilaterally symmetrical organisms offer a precise symmetry against which departures may be compared. The tool mostly used to estimate the development stability is fluctuating asymmetry, which considers small random deviations that occur between the left and right sides of a bilateral trait. Fluctuating asymmetry is considered as the only form of asymmetry that can serve as a useful indicator of environmental/genetic stress. We summarized four decades of studies where fluctuating asymmetry was used to assess the effects of environmental stress in small mammals. This group of species has been widely used in ecological studies to infer environmental disturbances because of its wide range of characteristics. We selected 27 articles that were compiled with Google Scholar (Mountain View, CA) using “fluctuating asymmetry” and “small mammals” as key words, written in English and with ecological objectives. We focused our analyses on the approaches used to evaluate fluctuating asymmetry (linear measurements or geometric morphometrics), the stress factor (natural or anthropogenic), the region where the study was developed, the number of traits used in the studies and the data sources, including measures obtained from samples of barn owl pellets, scientific collections and captured animals. The review shows the importance of including fluctuating asymmetry in ecological studies as a reliable, cheap and fast biological indicator of the effect of environmental stress on mammals.

Asimetría fluctuante como un indicador de estrés ambiental en pequeños mamíferos. La estabilidad del desarrollo de un organismo se refleja en la capacidad que posee de producir una forma «ideal» bajo un conjunto particular de condiciones. Las estructuras bilaterales en organismos con simetría bilateral ofrecen una simetría precisa sobre la cual se pueden comparar desviaciones. La herramienta más utilizada para estimar la estabilidad del desarrollo es la asimetría fluctuante, la cual considera las pequeñas desviaciones aleatorias que ocurren entre los lados derecho e izquierdo de rasgos bilaterales, y es la única asimetría adecuada como indicador de estrés ambiental/genético. Resumimos cuatro décadas de estudios en donde la asimetría fluctuante fue utilizada para evaluar el efecto de estrés ambiental sobre pequeños mamíferos. Este grupo de especies ha sido ampliamente utilizado en estudios ecológicos para inferir perturbaciones ambientales debido a sus variadas características. Se seleccionaron 27 artículos compilados con Google Académico, utilizando «asimetría fluctuante» y «pequeños mamíferos» como palabras clave, escritas en inglés y con objetivos ecológicos. Centramos nuestro análisis en los enfoques utilizados para evaluar la asimetría fluctuante (medidas lineales o morfometría geométrica), el factor de estrés (natural o antropogénico), la región donde se desarrolló el estudio, el número de rasgos utilizado en los estudios y las fuentes de datos (muestras de pellets de lechuza, colecciones científicas y capturas directas de animales). La revisión muestra la importancia de incluir la asimetría fluctuante en estudios ecológicos como un indicador biológico confiable, económico y rápido del efecto del estrés ambiental sobre los mamíferos.

Small mammals in agroecosystems: responses to land use intensity and farming management

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The Province of Córdoba, Argentina, has undergone a marked transformation due to the expansion and intensification of agriculture. With almost 9 Mha under crop production from 2014–2015, this province is one of the main agricultural regions of the country. This agricultural intensification implies increasing agrochemical use, removal of border habitats, replacement of crop-grazing by a double cropping system and landscape homogenization. These factors produce alterations in habitat quality and suitability, and consequently have negative effects on biodiversity. The effects of agricultural intensification and farming management could vary with the degree of habitat specialization of different species. The objective of this work was to describe a state-of-art about the most recent responses of small mammals with different degrees of habitat specialization to land-use intensification and farming management, using data obtained by our research group in agroecosystems of the Córdoba Province. This mammalian group was used as a model due to its important contribution to the maintenance of complex food webs and the sustainability of agroecosystems. The maintenance of undisturbed linear habitat networks and implementation of organic farming in intensively managed agricultural landscapes can attenuate the effects of agricultural intensification by providing suitable habitats for small mammal populations, contributing to the maintenance of biodiversity. Moreover, organic farming has a positive effect on female reproductive activity and small mammal abundance. This research contributes to the development of a theoretical framework of Argentinean agroecosystems that combines efficient agricultural
land use with biodiversity conservation.

Pequeños mamíferos en agroecosistemas: respuestas a la intensidad del uso de la tierra y al manejo agrícola. La provincia de Córdoba ha sufrido una marcada intensificación y expansión de la agricultura. Con casi 9 Mha sembradas en 2014–2015, es una de las principales provincias productoras del país. Esta intensificación de la agricultura implica un incremento en el uso de agroquímicos, pérdida de hábitats naturales, destrucción de hábitats de bordes, reemplazo de un sistema cultivo-pastoreo por doble cultivo y homogeneización del paisaje. Estos factores producen alteraciones en la calidad y adecuación de los hábitats y tienen efectos negativos sobre la biodiversidad. Los efectos de la intensificación y del manejo agrícola sobre la biodiversidad pueden variar con el grado de especialización de hábitat de diferentes especies. El objetivo de este trabajo fue describir el estado del arte de la respuesta de pequeños mamíferos con diferente grado de especialización de hábitat a la intensificación en el uso de la tierra y al manejo agrícola, utilizando datos obtenidos por nuestro grupo de investigación en agroecosistemas de Córdoba. Se utilizó este grupo como modelo de estudio debido a su importante contribución al mantenimiento de redes tróficas complejas en agroecosistemas, siendo fundamentales en el mantenimiento de su sustentabilidad. El mantenimiento de una red de hábitats lineales y la implementación del manejo orgánico en paisajes agrícolas manejados intensivamente puede atenuar los efectos de la intensificación agrícola proveyendo hábitats adecuados para las poblaciones de pequeños mamíferos, contribuyendo de esta manera al mantenimiento de la biodiversidad. Además, el manejo orgánico tiene un efecto positivo sobre la actividad reproductiva y la abundancia de especies de este grupo. El conocimiento generado contribuiría al desarrollo de un marco teórico propio para los agroecosistemas argentinos que combine un uso de la tierra eficiente con la conservación de la biodiversidad.

Efecto de adultos en el establecimiento de juveniles de Calomys musculinus (Rodentia: Sigmodontinae)

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Bajo la hipótesis de que en poblaciones de clausura los individuos reproductivamente activos de Calomys musculinus excluyen juveniles de su mismo sexo, se probaron las siguientes predicciones: 1) el grado de solapamiento entre áreas de acción (AA) de adultos y juveniles del mismo sexo será menor que aquel registrado entre adultos y juveniles del sexo opuesto; 2) los juveniles se establecerán fuera del AA de adultos de su mismo sexo. Nuestros resultados apoyaron parcialmente la hipótesis; el efecto sexo-específico de adultos reproductivamente activos quedó de manifiesto en el establecimiento de machos juveniles respecto al AA de adultos de su mismo sexo.

Effect of adults in the establishment of juvenile Calomys musculinus (Rodentia: Sigmodontinae). Under the hypothesis that in enclosure populations reproductively active individuals of Calomys musculinus exclude juveniles of the same sex, we test the predictions that: 1) home range overlap degree is lower between adults and juveniles of the same sex; 2) juveniles do not establish within the home range of adults of their same sex. Our results partially support the hypothesis; although reproductively active adults affected the establishment of juveniles, this effect was clearly sex-specific as regards the spatial location of juvenile in relation to adult male home ranges.

Demographic responses of Akodon azarae (Rodentia: Cricetidae) enclosed populations to Rogenhofera bonaerensis bot fly parasitism

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We assessed the effect of Rogenhofera bonaerensis parasitism on demographic parameters of Akodon azarae enclosure populations using CMR models. Survival (S), transition (Ψ) and encounter (p) probabilities were modelled using program MARK, restricted by time, sex, abundance and infection state (non-infected and infected individuals). A low rate of infection and a high recovery rate of infected individuals were observed. Survival only showed temporal variation with decreasing values by June. The parasitosis caused by the fly seems to have no influence on the demography of A. azarae populations. The observed pattern in demography of enclosure populations is in agreement with natural populations of this species.

Análisis demográfico de la respuesta poblacional de Akodon azarae al parasitismo de la mosca Rogenhofera bonaerensis. Se evaluó el efecto del parasitismo de la larva de R. bonaerensis sobre parámetros demográficos de poblaciones de clausura de Akodon azarae utilizando modelos de CMR. Las probabilidades de sobrevida (S), transición (Ψ) y encuentro (p) fueron modelados utilizando el programa MARK, restringidos por tiempo, sexo y estado de infección (individuos infectados y no infectados). Se observó una baja tasa de infección y una alta tasa de recuperación de los individuos infectados. La sobrevida solo mostró variación temporal con valores decrecientes hacia junio. Según nuestras observaciones, la parasitosis causada por la mosca no tiene influencia en la demografía de las poblaciones de A. azarae. El patrón observado en la demografía de poblaciones de clausura está en concordancia con las poblaciones naturales de esta especie.

Sexual maturation and reproductive activity of spring-born female corn mice, Calomys musculinus, in absence of adults

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The aim of this study was to analyze the effects of parents on maturation and reproductive activity of spring-born females in fenced populations of Calomys musculinus, at the beginning of the breeding period. The field study was carried out in four 0.25-ha enclosures (two control and two experimental), each situated on natural pasture. This study had two periods: 1) Absence of fathers (AF) (from September 2003 to January 2004), and 2) Absence of mothers (AM) (from October 2004 to February 2005). In both periods, in control enclosures both parents remained with the offspring. During AF period, in experimental enclosures only the mothers remained with their offspring. In AM period, only the adult males remained with their offspring in experimental enclosures. Three trapping sessions of 8 successive nights every fortnight were carried out. Sexual maturation and reproductive activity of spring-born females were compared between treatments using repeatedmeasures ANOVA. The repeated measures factor was the age of young females. In both periods the number of spring-born females in each reproductive condition was independent of treatments. The females matured according to their physiological times (30–40 days of age). The removal of fathers and mothers did not affect either the timing of sexual maturation or the reproduction of C. musculinus spring-born females. Future research to test the effect of adult female density on juveniles should be done to test the same parameters.

Maduración sexual y actividad reproductiva en ausencia de adultos en hembras de Calomys musculinus nacidas en primavera. El objetivo de este estudio fue analizar los efectos de los padres sobre la maduración y la actividad reproductiva de hembras nacidas en primavera, en poblaciones de clausura de Calomys musculinus al comienzo del periodo reproductivo. El estudio fue llevado a cabo en cuatro clausuras de 0.25 ha cada una (dos controles y dos experimentales), ubicadas en una pastura natural. El estudio estuvo dividido en 2 etapas: 1) ausencia de padres (AP) (desde septiembre de 2003 a enero de 2004), y 2) ausencia de madres (AM) (desde octubre de 2004 a febrero de 2005). En AP y AM, en las clausuras controles ambos padres permanecieron con sus crías. Durante AP, en las clausuras experimentales solo las madres permanecieron con sus crías. Por otro lado, durante AM solo los padres permanecieron con sus crías en las clausuras experimentales. Se realizaron tres sesiones de muestreo de 8 noches consecutivas de duración cada quince días. La maduración sexual y la actividad reproductiva de las hembras nacidas en primavera fueron comparadas entre tratamientos mediante un ANOVA de medidas repetidas. El factor de medidas repetidas fue la edad de las hembras. En ambas etapas el número de hembras de cada condición reproductiva fue independiente del tratamiento. La maduración de las hembras se correspondió con el tiempo fisiológico (30–40 días de edad). La remoción de los padres y las madres no afectó ni el tiempo de maduración ni la reproducción de las hembras de C. musculinus, sin embargo el efecto de la densidad de hembras debe ser evaluado en futuros estudios.

Survival and reproductive potential of different cohorts of Calomys venustus

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In order to determine winter survival and reproductive potential in cohort 2 (C2) and cohort 3 (C3) of Calomys venustus we compared these parameters between individuals of these cohorts and their offspring. Forty six males (13 C2 and 33 C3) and 29 females (21 C2 and 8 C3) were observed from June to September to determine winter survival. There were no significant differences in male and female survival between cohorts. Twenty three male-female pairs of C2 and 14 of C3 were placed in different shelters from October to January to determine the reproductive potential, which was measured as litter size, number of litters, post-partum pregnacies utilization, offspring survival and growth at weaning. There were not any significant differences in the considered reproductive parameters between the two cohorts, except for post-partum pregnancies. C2 and C3 individuals as overwintering cohort would not contribute differently to cohort 1 abundance.

Sobrevida y potencial reproductivo en diferentes cohortes de Calomys venustus. Con el objetivo de de determinar la sobrevida invernal y el potencial reproductivo de las cohortes 2 (C2) y 3 (C3) de C. venustus, dichos parámetros fueron comparados entre individuos de ambas cohortes y su progenie. Para determinar sobrevida invernal, 46 machos (13 C2 y 33 C3) y 29 hembras (21 C2 y 8 C3) fueron monitoreados desde junio a septiembre. No se encontraron diferencias significativas en la sobrevida de machos y hembras entre las cohortes. Veintitrés parejas C2 y 14 C3 fueron ubicadas en refugios desde octubre a enero para determinar potencial reproductivo medido como: tamaño de camada, número de camadas, utilización de celo post-parto y sobrevida y crecimiento de la progenie hasta el momento del destete. No se encontraron diferencias significativas en los parámetros reproductivos considerados, excepto para la utilización del celo post-parto. Los individuos de C2 y C3 no contribuirían de forma diferente a la abundancia de la cohorte 1.